#METABOLOMICS WORKBENCH deshpa11_20231218_091551 DATATRACK_ID:4536 STUDY_ID:ST003035 ANALYSIS_ID:AN004976 PROJECT_ID:PR001888 VERSION 1 CREATED_ON 11-21-2024 #PROJECT PR:PROJECT_TITLE Central Transcriptional Regulator Controls Growth and Carbon Storage under High PR:PROJECT_TITLE Light Stress in Photosynthetic Microalgae Model Strains PR:PROJECT_TYPE Life Sciences PR:PROJECT_SUMMARY Carbon capture efficiency and biochemical storage are some of the primary PR:PROJECT_SUMMARY drivers of photosynthetic productivity and by extension crop yield. To elucidate PR:PROJECT_SUMMARY the mechanisms governing yield phenotypes and carbon allocation regulatory PR:PROJECT_SUMMARY elements, we selected two microalgae strains as simplified models of PR:PROJECT_SUMMARY photosynthetic crops. The Picochlorum celeri TG2 isolate is one of the fastest PR:PROJECT_SUMMARY growing algae and in this work is juxtaposed to a closely related, slower PR:PROJECT_SUMMARY growing, isolate, TG1, of the same species with less than 2% genomic divergence. PR:PROJECT_SUMMARY Through the application of a comprehensive systems biology light-stress response PR:PROJECT_SUMMARY study, we observed a stark difference in carbon assimilation and storage rates, PR:PROJECT_SUMMARY with the slower growing isolate accumulating almost three times the amount of PR:PROJECT_SUMMARY starch compared to the fast-growing isolate. We characterized the carbon storage PR:PROJECT_SUMMARY rates and allocation dynamics, with metabolic bottlenecks, and transport rates PR:PROJECT_SUMMARY of intermediates underlying the variations in growth and composition in high PR:PROJECT_SUMMARY light using instationary 13C-fluxomics experiments. High light stress analysis PR:PROJECT_SUMMARY of transcriptomic dynamics during acclimation of the strains from low to high PR:PROJECT_SUMMARY light identified a widespread response with up to 73% the annotated gene set PR:PROJECT_SUMMARY significantly differentially expressed after only 1 hour. Broad transcriptional PR:PROJECT_SUMMARY regulatory control was inferred by a rapid depletion of a global diel-responsive PR:PROJECT_SUMMARY transcription factor closely related to a circadian-regulator in plants, as the PR:PROJECT_SUMMARY single most distinct transcription factor. Transferring this factor to the PR:PROJECT_SUMMARY slower variant increased yield, specific growth rate, and carbohydrate PR:PROJECT_SUMMARY accumulation of the selected engineered strain, providing further evidence for a PR:PROJECT_SUMMARY coordinating regulatory mechanism for this complex phenotype. PR:INSTITUTE National Renewable Energy Lab PR:DEPARTMENT Biosciences PR:LABORATORY Laurens Lab PR:LAST_NAME Laurens PR:FIRST_NAME Lieve PR:ADDRESS 15013 Denver West Parkway, Golden, Colorado, 80401, USA PR:EMAIL lieve.laurens@nrel.gov PR:PHONE +1 720-273-6534 PR:FUNDING_SOURCE This work was financially supported by a collaborative research and development PR:FUNDING_SOURCE agreement with ExxonMobil Technology and Engineering Co. (EMTEC) PR:PUBLICATIONS Steichen, S., Deshpande, A., Mosey, M. et al. Central transcriptional regulator PR:PUBLICATIONS controls photosynthetic growth and carbon storage in response to high light. Nat PR:PUBLICATIONS Commun 15, 4842 (2024). https://doi.org/10.1038/s41467-024-49090-7. PR:DOI http://dx.doi.org/10.21228/M8P728 PR:CONTRIBUTORS Steichen, S, Deshpande, A., Mosey, M., Loob, J., Douchi, D., Knoshaug, E.P., PR:CONTRIBUTORS Brown, S, Nielsen, R., Weissman, J., Carrillo, L.R., Laurens, L.M.L. #STUDY ST:STUDY_TITLE Central Transcriptional Regulator Controls Growth and Carbon Storage under High ST:STUDY_TITLE Light Stress in Photosynthetic Microalgae Model Strains ST:STUDY_TYPE Algae ST:STUDY_SUMMARY Carbon capture efficiency and biochemical storage are some of the primary ST:STUDY_SUMMARY drivers of photosynthetic productivity and by extension crop yield. To elucidate ST:STUDY_SUMMARY the mechanisms governing yield phenotypes and carbon allocation regulatory ST:STUDY_SUMMARY elements, we selected two microalgae strains as simplified models of ST:STUDY_SUMMARY photosynthetic crops. The Picochlorum celeri TG2 isolate is one of the fastest ST:STUDY_SUMMARY growing algae and in this work is juxtaposed to a closely related, slower ST:STUDY_SUMMARY growing, isolate, TG1, of the same species with less than 2% genomic divergence. ST:STUDY_SUMMARY Through the application of a comprehensive systems biology light-stress response ST:STUDY_SUMMARY study, we observed a stark difference in carbon assimilation and storage rates, ST:STUDY_SUMMARY with the slower growing isolate accumulating almost three times the amount of ST:STUDY_SUMMARY starch compared to the fast-growing isolate. We characterized the carbon storage ST:STUDY_SUMMARY rates and allocation dynamics, with metabolic bottlenecks, and transport rates ST:STUDY_SUMMARY of intermediates underlying the variations in growth and composition in high ST:STUDY_SUMMARY light using instationary 13C-fluxomics experiments. High light stress analysis ST:STUDY_SUMMARY of transcriptomic dynamics during acclimation of the strains from low to high ST:STUDY_SUMMARY light identified a widespread response with up to 73% the annotated gene set ST:STUDY_SUMMARY significantly differentially expressed after only 1 hour. Broad transcriptional ST:STUDY_SUMMARY regulatory control was inferred by a rapid depletion of a global diel-responsive ST:STUDY_SUMMARY transcription factor closely related to a circadian-regulator in plants, as the ST:STUDY_SUMMARY single most distinct transcription factor. Transferring this factor to the ST:STUDY_SUMMARY slower variant increased yield, specific growth rate, and carbohydrate ST:STUDY_SUMMARY accumulation of the selected engineered strain, providing further evidence for a ST:STUDY_SUMMARY coordinating regulatory mechanism for this complex phenotype. ST:INSTITUTE National Renewable Energy Lab ST:DEPARTMENT Biosciences ST:LABORATORY Laurens Lab ST:LAST_NAME Laurens ST:FIRST_NAME Lieve ST:ADDRESS 15013 Denver West Paekway, Golden, CO 80401 ST:EMAIL lieve.laurens@nrel.gov ST:PHONE +1 720-273-6534 ST:SUBMIT_DATE 2023-12-18 #SUBJECT SU:SUBJECT_TYPE Plant SU:SUBJECT_SPECIES Picochlorum celeri #SUBJECT_SAMPLE_FACTORS: SUBJECT(optional)[tab]SAMPLE[tab]FACTORS(NAME:VALUE pairs separated by |)[tab]Additional sample data SUBJECT_SAMPLE_FACTORS - TG1-MYB99_R1_0 Strain:TG1-MYB99 | Time (s):0 (no label) Replicate=1; RAW_FILE_NAME=TG1-MYB99_R1_0.mzml SUBJECT_SAMPLE_FACTORS - TG1-MYB99_R2_0 Strain:TG1-MYB99 | Time (s):0 (no label) Replicate=2; RAW_FILE_NAME=TG1-MYB99_R2_0.mzml SUBJECT_SAMPLE_FACTORS - TG1-MYB99_R3_0 Strain:TG1-MYB99 | Time (s):0 (no label) Replicate=3; RAW_FILE_NAME=TG1-MYB99_R3_0.mzml SUBJECT_SAMPLE_FACTORS - TG1-MYB99_R1_180 Strain:TG1-MYB99 | Time (s):180 Replicate=1; RAW_FILE_NAME=TG1-MYB99_R1_180.mzml SUBJECT_SAMPLE_FACTORS - TG1-MYB99_R2_180 Strain:TG1-MYB99 | Time (s):180 Replicate=2; 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A CO:COLLECTION_SUMMARY 2 L volume was inoculated on the day prior to the transient labeling experiment CO:COLLECTION_SUMMARY in the SAGE photobioreactor and total organic carbon (TOC) measurements were CO:COLLECTION_SUMMARY taken 2 hours before and at the start of the experiment to determine the CO:COLLECTION_SUMMARY specific growth rate. OD750 of the cultures were always maintained <0.3 for CO:COLLECTION_SUMMARY the transient labeling experiment. The culture was then split equally into 6 CO:COLLECTION_SUMMARY photobioreactor positions, each of which served as a time point for the CO:COLLECTION_SUMMARY transient labeling experiment. Transient labeling was achieved by turning off CO:COLLECTION_SUMMARY the pH control (CO2 supply) and by the addition of NaH13CO3 (Cambridge Isotope CO:COLLECTION_SUMMARY Laboratories, Andover, MA) up to a final concentration of 11.76 mM CO:COLLECTION_SUMMARY simultaneously with 4-(2-hydroxyethyl)-1-piperazineethanesulfonic acid (HEPES) CO:COLLECTION_SUMMARY buffer (Sigma Aldrich, St. Louis) up to a final concentration of 5 mM. NaH13CO3 CO:COLLECTION_SUMMARY was preferred to 13CO2 to avoid gas-liquid mass transfer limitations and achieve CO:COLLECTION_SUMMARY rapid equilibrium. Preliminary experiments were performed to determine the CO:COLLECTION_SUMMARY concentration of NaH13CO3 and HEPES buffer that need to be added simultaneously CO:COLLECTION_SUMMARY to achieve a step change from 12C to 13C, maintain pH <7.5, as well as be CO:COLLECTION_SUMMARY able to minimize contribution of unlabeled carbon in the labeling dynamics.⯠CO:COLLECTION_SUMMARY Once the 13C pulse was introduced, each identical culture was harvested at CO:COLLECTION_SUMMARY different time points, namely 0 (no label pulse), 30, 60, 180, 300, and 600s by CO:COLLECTION_SUMMARY rapidly filtering on a 9 cm Fisherbrand glass microfiber filters followed by CO:COLLECTION_SUMMARY washing with 15 mL of 0.2 M ammonium bicarbonate in 5% methanol kept in an ice CO:COLLECTION_SUMMARY bath and quenching in liquid nitrogen. CO:COLLECTION_PROTOCOL_FILENAME Sample_Collection_AD.pdf CO:SAMPLE_TYPE Algae #TREATMENT TR:TREATMENT_SUMMARY Once the 13C pulse was introduced, each identical culture was harvested at TR:TREATMENT_SUMMARY different time points, namely 0 (no label pulse), 30, 60, 180, 300, and 600s by TR:TREATMENT_SUMMARY rapidly filtering on a 9 cm Fisherbrand glass microfiber filters followed by TR:TREATMENT_SUMMARY washing with 15 mL of 0.2 M ammonium bicarbonate in 5% methanol kept in an ice TR:TREATMENT_SUMMARY bath and quenching in liquid nitrogen. #SAMPLEPREP SP:SAMPLEPREP_SUMMARY Filters with biomass were kept on dry ice and 26 µL of 100 µM 1-13C Leucine SP:SAMPLEPREP_SUMMARY was added as the internal standard. The label 1-13C Leucine was chosen as the SP:SAMPLEPREP_SUMMARY internal standard since contribution of 1-13C Leucine from the transient SP:SAMPLEPREP_SUMMARY labeling experiment was minimal in this time scale of the experiment. The SP:SAMPLEPREP_SUMMARY filters were then folded and stored in 15 mL centrifuge tubes on dry ice. SP:SAMPLEPREP_SUMMARY Extraction was performed by first adding 2 mL of precooled methanol followed by SP:SAMPLEPREP_SUMMARY maceration till the filter was a pulp. This was followed by addition of 2 mL SP:SAMPLEPREP_SUMMARY pre-cooled chloroform and further maceration. Once the extraction was complete SP:SAMPLEPREP_SUMMARY with the methanol:chloroform mixture, 5 mL chloroform was added followed by 1 mL SP:SAMPLEPREP_SUMMARY of 0.05% ammonium hydroxide (pH ~ 10.4) for phase separation. The extracts were SP:SAMPLEPREP_SUMMARY then gently vortexed for a minimum of 15s followed by centrifugation at 4o C at SP:SAMPLEPREP_SUMMARY 2500 g. The clear phase on the top was then removed and filtered using a syringe SP:SAMPLEPREP_SUMMARY filter, diluted in acetonitrile (ACN) (3 ACN: 1 Extract) and transferred to SP:SAMPLEPREP_SUMMARY LC-MS vials prior to injection.â¯â¯ SP:SAMPLEPREP_PROTOCOL_FILENAME Sample_Extraction_AD.pdf SP:PROCESSING_STORAGE_CONDITIONS Described in summary SP:EXTRACTION_METHOD Methanol-Chloroform-Water SP:EXTRACT_STORAGE -80â SP:SAMPLE_SPIKING 1-13C-Leucine #CHROMATOGRAPHY CH:CHROMATOGRAPHY_SUMMARY The metabolites were separated using hydrophilic interaction chromatography CH:CHROMATOGRAPHY_SUMMARY (HILIC) using a BEH Amide column (1.7 µm, 2.1 mm X 150 mm, ACQUITY Premier BEH CH:CHROMATOGRAPHY_SUMMARY Amide, Waters Corporation) via a gradient method. Solvent A comprised of 20 mM CH:CHROMATOGRAPHY_SUMMARY ammonium acetate and 15 mM ammonium hydroxide in 97% 18.2 mâ¦-cm water and 3% CH:CHROMATOGRAPHY_SUMMARY acetonitrile whereas solvent B comprised of 20 mM ammonium acetate and 15 mM CH:CHROMATOGRAPHY_SUMMARY ammonium hydroxide in 95% acetonitrile and 5% 18.2 mâ¦-cm water. All the CH:CHROMATOGRAPHY_SUMMARY chemicals used were LC-MS grade. The chromatography method used a constant flow CH:CHROMATOGRAPHY_SUMMARY rate of 0.2 mL/min and a linear gradient to enable separation of a wide range of CH:CHROMATOGRAPHY_SUMMARY metabolites followed by a column regeneration step as follows: 90% solvent B for CH:CHROMATOGRAPHY_SUMMARY 1 min followed by a linear gradient down to 75% solvent B for 23 min, a linear CH:CHROMATOGRAPHY_SUMMARY gradient down to 45% solvent B in 2 min, a linear gradient down to 25% B in 4 CH:CHROMATOGRAPHY_SUMMARY min, followed by a step to the starting composition of 90% B and hold for 6 min CH:CHROMATOGRAPHY_SUMMARY for column regeneration for a total run time of 36 min. The column temperature CH:CHROMATOGRAPHY_SUMMARY was maintained at 25°C and injection volume was set to 20 µL. Metabolite CH:CHROMATOGRAPHY_SUMMARY extracts were diluted such that the final injection solvent was 75% CH:CHROMATOGRAPHY_SUMMARY acetonitrile. Data was collected using a Thermo Scientific Q-Exactive mass CH:CHROMATOGRAPHY_SUMMARY spectrometer in negative ion mode. The scan ranged from 75 to 1000 m/z with a CH:CHROMATOGRAPHY_SUMMARY resolution of 140,000. AGC target was set to 3e6 while maximum IT was 200 ms. CH:INSTRUMENT_NAME Thermo Vanquish CH:COLUMN_NAME Waters ACQUITY Premier BEH Amide (150 x 2.1mm, 1.7um) CH:COLUMN_TEMPERATURE 25 CH:FLOW_GRADIENT 90% solvent B for 1 min followed by a linear gradient down to 75% solvent B for CH:FLOW_GRADIENT 23 min, a linear gradient down to 45% solvent B in 2 min, a linear gradient down CH:FLOW_GRADIENT to 25% B in 4 min, followed by a step to the starting composition of 90% B and CH:FLOW_GRADIENT hold for 6 min for column regeneration for a total run time of 36 min CH:FLOW_RATE 0.2 mL/min CH:INTERNAL_STANDARD 1-13C Leucine CH:SOLVENT_A 20 mM ammonium acetate and 15 mM ammonium hydroxide in 97% 18.2 mâ¦-cm water CH:SOLVENT_A and 3% acetonitrile CH:SOLVENT_B 20 mM ammonium acetate and 15 mM ammonium hydroxide in 95% acetonitrile and 5% CH:SOLVENT_B 18.2 mâ¦-cm water CH:RANDOMIZATION_ORDER Samples were randomized CH:CHROMATOGRAPHY_TYPE HILIC #ANALYSIS AN:ANALYSIS_TYPE MS #MS MS:INSTRUMENT_NAME Thermo Q Exactive Orbitrap MS:INSTRUMENT_TYPE Orbitrap MS:MS_TYPE ESI MS:MS_COMMENTS Data was collected using a Thermo Scientific Q-Exactive mass spectrometer in MS:MS_COMMENTS negative ion mode. The scan ranged from 75 to 1000 m/z with a resolution of MS:MS_COMMENTS 140,000. AGC target was set to 3e6 while maximum IT was 200 ms. MS:ION_MODE NEGATIVE #MS_METABOLITE_DATA MS_METABOLITE_DATA:UNITS Raw Area Count MS_METABOLITE_DATA_START Samples TG1-MYB99_R1_0 TG1-MYB99_R2_0 TG1-MYB99_R3_0 TG1-MYB99_R1_180 TG1-MYB99_R2_180 TG1-MYB99_R3_180 TG1-MYB99_R1_30 TG1-MYB99_R2_30 TG1-MYB99_R3_30 TG1-MYB99_R1_300 TG1-MYB99_R2_300 TG1-MYB99_R3_300 TG1-MYB99_R1_60 TG1-MYB99_R2_60 TG1-MYB99_R3_60 TG1-MYB99_R1_600 TG1-MYB99_R2_600 TG1-MYB99_R3_600 TG1_R1_0 TG1_R2_0 TG1_R3_0 TG1_R1_180 TG1_R2_180 TG1_R3_180 TG1_R1_30 TG1_R2_30 TG1_R3_30 TG1_R1_300 TG1_R2_300 TG1_R3_300 TG1_R1_60 TG1_R2_60 TG1_R3_60 TG1_R1_600 TG1_R2_600 TG1_R3_600 TG2_R1_0 TG2_R2_0 TG2_R3_0 TG2_R1_180 TG2_R2_180 TG2_R3_180 TG2_R1_30 TG2_R2_30 TG2_R3_30 TG2_R1_300 TG2_R2_300 TG2_R3_300 TG2_R1_60 TG2_R2_60 TG2_R3_60 TG2_R1_600 TG2_R2_600 TG2_R3_600 Factors Strain:TG1-MYB99 | Time (s):0 (no label) Strain:TG1-MYB99 | Time (s):0 (no label) Strain:TG1-MYB99 | Time (s):0 (no label) Strain:TG1-MYB99 | Time (s):180 Strain:TG1-MYB99 | Time (s):180 Strain:TG1-MYB99 | Time 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